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Neuron:老年人腦波在睡眠時失耦合:慢波-紡錘波同步、腦萎縮和遺忘
發布者:admin 發布時間:2019/12/3

 

 在非快速眼動(non-rapid-eye-movementNREM)睡眠中,慢波振蕩和睡眠紡錘波之間的耦合作用被認為是支持記憶鞏固的。然而,在人類身上幾乎沒有證據支持這一理論。此外,這種動態耦合是否會因為晚年的大腦老化而受損,從而導致認知和記憶能力下降,目前還不得而知。美國加州大學伯克利分校的海倫威爾斯神經科學研究所的Helfrich等人對此進行了研究并在Neuron雜志發表。結合腦電圖(EEG)、結構MRI和睡眠依賴記憶評估,我們在認知正常的年輕人和老年人中解決了這些問題。定向交叉頻率耦合分析表明,慢波控制著睡眠紡錘波的精確時間協調,而睡眠紡錘波的質量可以預測夜間的記憶保留。此外,老年人中額葉內側皮質的選擇性萎縮預示了這種慢波-紡錘體耦合的時間不精確,削弱了一夜之間的記憶鞏固并導致遺忘。因此,前額相關缺陷在非快速眼動睡眠的時空協調振蕩中代表了一種解釋與年齡有關的記憶衰退的途徑。

 

 

引言

研究認為非快速眼動(NREM)睡眠振蕩的精確時間協調,以支持記憶的長期鞏固。在這些理論框架中,皮層慢波振蕩(slow oscillationsSOs<1.25Hz)、睡眠紡錘波(12-16Hz)和海馬波紋(80-100Hz)形成了一個層次結構,能夠把信息轉換為長期記憶。特別是,我們提出SOs的去極化上升狀態可以促進睡眠紡錘波和海馬紋波的表達。這些非快速眼動振蕩的耦合被認為在本質上支持了在長期記憶下跨時空尺度的信息傳輸。

然而,有限的證據支持這種海馬記憶鞏固的振蕩相互作用模型。非侵入性腦刺激的研究結果表明,SO(慢波振蕩)可以間接調節睡眠紡錘波活動。然而,SO-紡錘波同步化的機制關系以及它如何決定海馬依賴性記憶鞏固的成功或失敗仍然是未知的。

有越來越多的證據表明,衰老會顯著擾亂睡眠和夜間記憶的鞏固。如果老年人的睡眠振蕩耦合受到損害,那么是什么原因導致衰老的大腦降低了非快速眼動振蕩的交互同步,從而導致記憶損傷呢?這個問題具有特殊意義,因為它可能揭示了一種目前被低估的機制(受損的SO-紡錘波耦合),這種機制會導致老年人記憶衰退,如果被發現,將為臨床干預定義一個新的治療靶點。

在這里,我們通過結合結構MRI、多導睡眠和EEG19導),以及評估年輕人和老年人的睡眠依賴海馬記憶,來解決這些問題。我們的具體假設是,皮層NREMSOs和紡錘波的精確時間耦合,正如理論模型所預測的那樣,有助于年輕人的夜間記憶保留,以及老年人是否存在這些振蕩的時間不耦合,從而導致夜間記憶受損。此外,根據年輕人和老年人的證據表明,內側前額葉皮層(mPFC)的灰質(GM)形態與SO的質量有關,且相同的mPFC區域是與紡錘波有關的SO的發生源。我們進一步驗證了mPFC的結構GM完整性可以預測老年人SO-紡錘波動態耦合程度的假設。

我們實現了獨特的非線性定向交叉頻率耦合(CFC)分析,以及相位相關的測量,以捕獲復雜的神經動力學潛在的SO-紡錘波同步關系。基于振蕩的定時記憶傳輸理論,我們研究了SOs和紡錘波之間的準確時間支持記憶鞏固的假設。基于SOs協調睡眠依賴記憶加工的預測,我們實現了一些方法來評估這種SO-紡錘波相互作用的時間方向性,并研究了這種方向性是否能預測年輕人和老年人的記憶鞏固成功。最后,我們測試了與其他對照區域相比,mPFC區域內的GM萎縮是否與年齡相關的SO(慢波振蕩)-紡錘波耦合的退化和老年人相關的記憶衰退有關。

 

 

2、方法

2.1重要的資源表

 

2.2被試

32名老人(73.7歲左右)和20名年輕人(20.4歲左右)參加了這項研究(見表S1)。表S1人口統計學和神經心理學測量

 

2.3方法細節

2.3.1 實驗設計與步驟

所有參與者都在晚上接受了情景詞組任務(episodic word-pair task)的訓練,并在10分鐘后進行了一個簡短的識別測試。然后,參與者有8小時的睡眠時間,從他們習慣的就寢時間開始。連續收集多導睡眠情況。參與者在醒來大約2小時后進行了一個長版本的識別測試。隨后,我們獲得了所有參與者的結構MRI

 

2.3.2行為任務

我們利用了之前建立的依賴睡眠的情景記憶任務(圖1A),參與者必須學習單詞-無意義詞的單詞對(word-nonsense word pairsbird-jubu,鳥有意義,jubu無意義)。在編碼過程中,參與者學習了120組單詞-無意義詞對。每一對的呈現時間為5秒。參與者在編碼后立即進行標準訓練。該詞與之前學過的無意義詞一起出現,還有兩個新的無意義詞也一起出現。參與者必須選擇正確關聯的無意義單詞(如與bird配對的jubu,并在之后收到反饋。不正確的試次在一個可變的時間間隔后重復,并提供兩個新的無意義單詞。標準訓練持續進行,直到所有試次正確反應。

在識別過程中,有意義詞和4個無意義詞出現:

1)最初的無意義配對詞(如bird-jubu),

2)之前呈現過但與有意義次無關聯(bird要和jubu配對,與其他有意義單詞配對的如jubi),

3)一個新的無意義詞,

4)指出探測詞是新的單詞。

記憶任務和睡眠振蕩特征

A)情景單詞對任務。參與者學習了120組詞對。在編碼試次中(左上角),單詞對呈現5秒。參與者在編碼后直接完成標準訓練(右上),并在每次試次后得到反饋。識別再認測試()在短暫的延遲(10分鐘,45個試次)后進行,然后在睡了一整夜(10小時,135個試次)后再次進行。

B)老年人(藍色)和年輕人(紅色)Cz電極上的非快速眼動睡眠EEG功率譜。灰色陰影區域表示低頻和睡眠紡錘波頻率范圍的2組的差異顯著。SO(<1.5 Hz,上面的地形圖)和睡眠紡錘波(12-16hz;右邊的地形圖)的功率分布。值得注意的是,老年人整個頭部的振蕩能量明顯較低。

C)左上是一個老年人的睡眠示例圖和Pz點的整晚頻譜分析(左下),檢測到的SO和睡眠紡錘波事件疊加后的數量(白色實線)。右下:NREM睡眠中所有檢測到的事件的峰值鎖定睡眠紡錘波的平均值(黑線)。低通濾波后的事件(紅色)突出顯示睡眠紡錘波優先在SOup-狀態之前達到峰值。見圖S1A

D)年輕人的情況,分析內容同(C),需要注意的是睡眠紡錘波振幅在SO(慢波振蕩)峰后最大。



S1 SO-紡錘波耦合特征。

a)標準化的平均紡錘波間隔直方圖。泊松過程意味著事件間的間隔呈指數增長。然而,睡眠紡錘波呈現非泊松分布。睡眠紡錘波的表達和/或產生,就像單個神經元一樣,表現出不應期和節律性調節,這可能源于內源性的網絡動態。直方圖顯示兩個檢測到的睡眠紡錘波事件從來沒有立即跟隨彼此。我們檢測到該分布的前兩個最大值(1.132.78),這與<1 Hz過程的節率調節一致,隨后的睡眠紡錘波被1-3SO周期隔開。注意,NREM睡眠中的大多數事件都是在小于5秒的范圍內檢測到的。根據這一發現,SO的峰值頻率低于1hz,并且在組間沒有差異。

b)功率差異的分布。左:分層前我們觀察到明顯的低頻(<4hz)功率差異。右:我們利用FFTSO波谷鎖定的原始時間序列轉換成頻域,然后對功率分布進行分層。

c)對老人和年輕人重復了事件鎖定的跨頻率耦合分析。

d)紡錘波出現和持續時間分析。我們測試了睡眠紡錘波出現或持續時間的差異是否可以解釋任何觀察到的耦合差異。

e)為了解決組間紡錘波持續時間的差異,我們將持續時間定義為單個紡錘波超過檢測閾值的時間。分析是基于單個峰值頻率。

f)我們重復了基于分層分布的事件鎖定跨頻率耦合分析,并再次觀察到兩者的顯著非均勻分布,組間差異顯著,證實了主要耦合方向的結果。

g)對不同數量事件的耦合分析。耦合估計很容易被振幅和事件數的差異所扭曲。在非快速眼動睡眠中,年輕人比老年人更容易被檢測到。

h)線性弧度相關分析發現,每個參與者都表現出足夠數量的事件來可靠地估計平均耦合方向和強度。因此,事件數的差異是可以忽略不計的,不會改變結果。

 

2.3.3 睡眠監測和EEG數據收集

睡眠監測記錄在Grass Technologies Comet XL系統(Astro-Med)上。使用標準的19導的10-20系統和肌電記錄(EMG)EEG記錄參考雙側相連的乳突,采樣率400hz,范圍0.1-100Hz。表S2是睡覺階段矩陣。慢波睡眠(Slowwave sleepSWS)被定義為NREM3-4階段,而NREM睡眠包括2-4階段。考慮到第2階段并不總是表現出明顯的活躍(圖1C1D),我們關注于SWSNREM3-4)的所有相關分析。S2與圖1C/D結果相關的睡眠統計情況

 

2.3.4 MRI數據收集

西門子3T獲得T1像,層厚1mm176層,矩陣256*256,用VBM來檢驗感興趣區的灰質體積。

 

2.4 數據統計分析

2.4.1行為數據

記憶識別或再認(recognition)的計算是命中率(hitrate,正確的單詞-無意義詞對)減去錯報率(falsealarm rate,之前沒出現過的詞報告出現過)和引誘率(lurerate,與一個熟悉的詞配對,但反應錯誤的無意義詞)。隨后,以長延時與短延時之差來計算記憶保持。

 

2.4.2 EEG數據

eeglab預處理,視覺檢測偽跡,然后導入fieldtrip作進一步分析。

2.4.2.1頻譜分析     

1)計算NREM期平均功率譜(圖1B),原始數據分段為15s不重疊,Hanning窗,0.5-50hz,步長0.5hz   

2)為了獲得一整晚睡眠的連續時頻圖(1C和圖1D),我們使用了multitaper譜分析。原始數據被分段為30s85%的重疊,0.5-30hz,步長0.5hz

2.4.2.2事件檢測

基于之前建立的算法,分別對每個通道進行事件檢測(1D2A2C)     

1)慢波振蕩:我們首先對連續信號進行濾波0.16-1.25Hz。然后根據時間(持續時間0.8-2)和振幅(75%分位數)標準選擇事件。最后,我們從原始信號中提取出不含偽跡的5s分段(事件前后2.5s)   

2)睡眠紡錘波:我們對信號進行濾波12-16hz然后應用希爾伯特變換提取解析振幅。我們用200ms的滑動平均數使振幅平滑。然后將振幅閾值設為75%分位數(振幅標準),只接受超過0.5-3s閾值(時間標準)的事件。無偽跡事件被定義為峰值鎖定的5s長睡眠紡錘波(峰值前后2.5s)。鑒于我們觀察到年輕人和老年人之間明顯的功率差異(1B),我們在所有后續分析之前通過z分數對每個參與者的事件進行標準化。除非另有說明(圖2A)。

2.4.2.3事件鎖定的譜分析

500ms Hanning窗口,計算了無偽跡標準化后的SO(2B)的時頻。譜估計在-22s的分段長度進行,步長50ms,頻率0.5- 30hz0.5hz步長,z分數做基線矯正(-2-1.5s)。

2.4.2.4事件鎖定的跨頻率耦合

對于事件鎖定跨頻率分析,我們首先對標準化的SO(慢波振蕩)進行濾波(0.1- 1.25 Hz),只分析-22s,希爾伯特變換計算紡錘波的波幅和SO的相位。

2.4.2.5數據驅動的跨頻率耦合

我們計算了非快速眼動(NREM)睡眠中15s無偽跡且不重疊的z分數后的調節指數,低頻(0.5-6.5hz0.5hz步長)和高頻(8-40hz1hz步長)。對于低頻,我們使用了一個正負1hz的窗長,它是為了適應最低頻率。對于高頻率,窗口被調整以捕獲峰值。

2.4.2.6跨頻率有向分析

為了確定低頻分量在睡眠紡錘波期間是否驅動睡眠紡錘波活動,我們計算了標準化信號和濾波后的信號在睡眠紡錘波范圍(12-16hz)之間的跨頻率的相位斜率指數PSI)。為了避免邊緣偽跡,我們將此分析限制在SO的正負2秒內,因此,這4s包括至少3個周期的SO振蕩(0.75Hz),與之前的報道一致。我們考慮了0.5-4hz之間的頻率(0.5Hz步長,0.25hz帶寬),應用漢寧窗提取復傅里葉系數。顯著大于0表示SO驅動睡眠紡錘波活動,負值表示睡眠紡錘波驅動SO0附近的值表示沒有方向耦合。我們基于15s長的分段重復了這一分析,然后對所有可用的NREM事件進行平均,以證明所選擇的窗口長度不會混淆結果(圖S2D)。

2.4.2.7檢測SO和紡錘波頻率峰值   

1SO峰值頻率(圖1B):用無規則重采樣自動的譜分析法(IRASA)來區分真實SO振蕩,我們分析了非快速眼動(NREM)睡眠期間不重疊的15s連續無偽跡數據片段,并評估了0.130Hz之間的頻率。   

2)除了提供平均睡眠紡錘波峰值頻率的IRASA外,我們還利用線性去趨勢方法來評估紡錘波頻率作為SO相位的函數(圖3C),我們在這里研究了SO是否在精細的時間尺度上調節睡眠紡錘波除了振幅之外的特征。因此,我們在每個通道分別對每個無偽跡SO事件(-1.251.25s)進行了篩選,以確定睡眠紡錘波范圍內的振蕩活動。2.4.3結構像數據分析SPM8-VBM8VBM分析,dartel配準,8mm高斯平滑核。PickAtlas工具包提取ROIs海馬體、丘腦、內側前額葉皮質和眶額皮層,用于分析灰質體積與睡眠和記憶的關系。

 

 

3、結果

3.1 老年人和年輕人睡眠的振蕩動力學

我們首先通過對非快速眼動睡眠中所有頻率和通道的統計來評估老年人和年輕人之間的EEG功率差異(圖1B,除另有說明外,由于SO和紡錘波功率的空間分布,所有數據均顯示來自Cz電極的數據)。0.5-8.5hz10.5-15hz之間,老年人的振蕩功率明顯較低。

接下來,我們基于已建立的算法檢測SO和睡眠紡錘波事件,紡錘波間隔分析表明,睡眠紡錘波是非泊松分布的,在非快速眼動睡眠主要是1.13- 2.78s(S1A),這與<1hzSO控制睡眠紡錘波的時間并將它們至少分開1-3個周期的觀點是一致的。SO(慢波振蕩)和睡眠紡錘波事件的檢測可靠地跟蹤了整夜睡眠中的睡眠譜信號(圖1C1D)。對于每個參與者,我們確定了檢測到的睡眠紡錘波事件峰值期間的SO相位。

 

3.2 老化影響前額SO-紡錘波耦合

時頻分析顯示了睡眠紡錘波的差異(圖2Bp=0.016)。具體來說,相對于年輕人,睡眠紡錘波在老年人中的峰值比SO峰值較早(圖2C,圖S2A)。接下來的分析發現,SO-紡錘波耦合主要在額-中央區受損(圖2E),具體是0.5-2hz12-16hz,表示年輕人的較強的耦合僅限于SO-紡錘波范圍(圖2F,圖S2B)。

年輕人和老人的SO-紡錘波交互作用

A左:老人(藍色)和年輕人(紅色)的波谷鎖定的SO。振幅差異顯著。右:在所有其他分析之前,我們對每個參與者的SO振幅進行了標準化處理,以減輕可能是由于功率和信噪比差異造成的虛假影響。

B)老人和年輕人之間SO鎖定的功率差異的統計圖。白色矩形線是睡眠紡錘波范圍(12-16hz),黑色波形圖是SO疊加平均后的。見圖S2A

C)左:低通濾波后的老年人峰值鎖定的紡錘波疊加平均(黑線)。右:年輕人的。上:SO的平均耦合相位。

D上:睡眠紡錘波功率達到峰值時的平均SO相位。紅點表示單個被試。注意,老年人的睡眠紡錘波功率在SO正峰值之前達到峰值(0),而年輕人的睡眠紡錘波功率在0度左右達到峰值。下:紡錘波振幅與SO相位耦合圖。再次注意,在0左右達到峰值,但老年人更早(見圖S1D-S1H)。

E上:老年人()和年輕人()SO-紡錘波耦合強度地形圖。下:統計差異圖:結果表明,-中央區信號的耦合強度明顯降低,而頂-枕葉信號的耦合強度沒有差異(*表示團塊矯正,雙尾p小于0.05)。

F)數據驅動的結果,黑色圈出來的地方差異顯著,表示SO-紡錘波范圍,見圖S2B。(G)跨頻率耦合有向分析,值大于0表明SOs驅動睡眠紡錘波活動。上:我們發現額部SOs在年輕人中驅動睡眠紡錘波活動,而在老年人中不驅動(電極Fz),而頂-枕部SO可以預測老年人和年輕人的睡眠紡錘波活動(底部;Pz;圖S2C)。然而,這種效應在年輕人身上很明顯。地形圖()描述了與年輕人相比,老年人的有向SO-紡錘波的空間范圍降低。請注意,此效應與選擇的窗口長度無關(圖S2D)。

S2 組平均的頻譜圖,數據驅動分析和有向分析。

aSO鎖定的時頻圖,平均的SO是黑線,黑虛線是SO最大的2個峰值。注意,老年人的睡眠紡錘波范圍(12-16hz)在虛線之前達到峰值,而年輕人的睡眠紡錘波范圍與虛線同時發生。

b)總平均的相位頻率圖,對應圖2F。注意:在老年和年輕人中,SO-紡錘波范圍在年輕人中增強。

c)有向SO-紡錘波跨頻率耦合。我們評估了SO是否單獨預測了年輕人和老年人的紡錘波活動。因此,我們測試了每個電極的PSI。我們發現老年人有兩個團塊,一個是額部(p= 0.0070),另一個是頂-(p= 0.0070)。重要的是,有向SO-紡錘波的影響在額-中央區減弱了。

d)我們以檢測到的SOs為中心,評估了具有類事件特征的跨頻率有向耦合(CFD)。我們發現,與年輕人相比,老年人的SO-紡錘波有向跨頻率耦合減少。主要差異在小于1hz范圍,這一結果證實,SO驅動紡錘波活動在老年人中降低了。

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    3.3 皮層慢波振蕩協調紡錘波活動

年輕人和老年人的SO-紡錘波耦合存在差異,根據假設和過去的SO驅動紡錘波的理論模型,接下來利用相位斜率指數(PSI)研究了SOs與睡眠紡錘波之間的方向性影響。

研究顯示,SOs對睡眠紡錘波活動的方向性影響在老年人的額部和頂-枕部受到損害(圖2G)。然而,盡管在老年人中頂-枕的方向CFC明顯降低,但仍高于零(圖S2C)。

為了檢驗方向性,我們測試了PSI(相位斜率指數)是否能夠預測睡眠紡錘波偏離SO峰值的時間,發現,SO相位通過額葉預測紡錘波,正如SO觸發紡錘波的理論模型所假設的那樣,時間精度是失調的,因為方向的影響在老年人中相對于年輕人減少。

 

3.4 SO-紡錘波耦合預測整晚記憶鞏固

在描述了SO-紡錘波耦合的振蕩動力學特征并識別出老年人相對于年輕人在這些動力學中的缺陷之后,我們測試了我們的假設,即這些振蕩動力學預測了一夜之間的記憶保留成功以及年齡相關的差異。     

在額葉區域發現一個顯著的陽性團塊,峰值在F3電極(圖3A),為了進一步描述和形象化這種非線性關系,我們將平均記憶保留分數與個體平均耦合方向相結合(圖3A),結果呈倒U形分布,表明當紡錘波事件發生在SO up狀態峰值附近時,成功地完成了一夜之間的記憶鞏固。當紡錘波出現在離up狀態峰值更遠的地方時,對過夜記憶保持成功的預測影響就會下降。對記憶的鞏固最準確的預測是睡眠紡錘波振幅峰值在SOup-state峰值之后出現(圖3D

3 SO-紡錘波相互作用的時間預測記憶保持

A上:個體水平的平均SO-紡錘波耦合相位和整晚的記憶保留的相關性分析。F3電極效應最強。下:藍點表示老年人;紅點是年輕人。我們將與耦合階段相關的平均行為表現置于10個重疊的bins中,以突出U形的非線性關系。

B)耦合強度與記憶保持之間沒有顯著的相關性。

C)在額()和頂-(Pz;右)電極的SO-睡眠紡錘波頻率,額葉睡眠紡錘波比后腦區睡眠紡錘波慢。它們的頻率只隨額葉區域的SO相位的變化而變化,而老年人較低。

D)功率分布和睡眠紡錘波頻率的相關。當睡眠紡錘波剛好在SO峰之后達到峰值時,觀察到最佳的表現。藍色圓點表示老年人。深灰色條表示平均記憶表現;黑色實線描繪了一個二次擬合來近似非線性的U形關系。相反,紅點、淺灰色條和黑線反映的是年輕人。



3.5 與年齡相關的灰質萎縮預示著耦合缺陷

總的來說,上述情況分析:

(1)建立振蕩SO-紡錘波耦合動力學在老年人中表現出相對于年輕人的動力學缺陷。  

(2)確定SO-紡錘波耦合的時空精度可以預測過夜記憶保持成功的程度,當老年人耦合受損時,他們的遺忘會更多。

具體來說,我們測試了mPFCGM萎縮預測SO-紡錘波動態耦合程度的假設。

與假設一致,mPFCGM體積與有向耦合呈正相關(圖4A)。隨著mPFCGM體積的減小,SO-紡錘波之間的有向相位耦合減弱。雖然我們的結果證實了SOs在耦合動力學和相關記憶鞏固中的關鍵作用,但在解剖學上,用SOs所分組的睡眠紡錘波被認為是丘腦-皮質介導的事件。鑒于這些發現,我們進行了額外的后期分析,以檢查這些紡錘波相關區域的GM體積是否也預測了SO-紡錘波耦合中的損傷。

提取了所有ROIs中與睡眠相關的振蕩出現的GM體積,發現了mPFC在改變SO-紡錘波耦合中的關鍵作用,這是一種解剖學和生理學上的關系,在其他可能的候選區域沒有觀察到(圖4B)。

有向SO-紡錘波耦合依賴于前額葉灰質體積。

A右上:mPFC腦區位置。左上:灰質(GM)體積與有向CFC(PSI)的相關分析的地形圖顯示,當參與者的GM體積越大,有向影響越強。底圖:Fz電極上具有顯著相關的散點圖。因此,老化的GM萎縮導致SO介導的紡錘波耦合的破壞。

B)這種顯著的關系僅限于mPFC,在其他選定區域,包括海馬體、丘腦、鄰近區域,如OFCDLPFC,或任何其他控制區域(枕葉、楔前葉、后扣帶和后頂葉)未觀察到。



總結

皮層NREM和睡眠紡錘波之間精確的時間協調預示著海馬依賴記憶的成功整合;老年人NREM振蕩耦合的時間上的破壞預示著海馬依賴性的整夜記憶鞏固受損;老年人SOs與睡眠紡錘波時空耦合損傷的一個病理機制是mPFC灰質萎縮的嚴重程度。

 

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